Placé sous l’autorité du Modérateur Général, le Collège de prière est l’organe décisionnel suprême de la Communauté dans l’ordre spirituel et pour certaines questions importantes dans l’ordre temporel. Il est l’expression de la volonté des membres de remettre toute décision importante de la communauté au discernement de l’Esprit Saint à travers la prière. Il est composé de 20 Bergers et Bergères ainsi que les prêtres de la Communauté, ayant à sa tête le Modérateur Général ou Supérieur de la Communauté. Le Collège de prière est seul à élire le Modérateur Général en cas de décès, de démission ou d’incapacité grave due à la maladie, à une incompétence avérée et constatée. Il pourvoit à la succession d’un de ses membres décédé ou privé de siège par un empêchement dûment constaté. Il veille sur la mise en œuvre des dispositions du magistère et du droit Canon de l’Eglise. Il est le principal garant de la vie spirituelle de la Communauté. Il est soutenu par le Conseil des membres délégué, pour la gestion temporelle de la Communauté. Le Collège de prière a directement sous sa responsabilité 07 clubs d’animation spirituelle.